Театр основан в 1931 году группой энтузиастов как один из первых репертуарных кукольных театров в стране. С 1939 года обосновался в здании на Некрасова, 10.

Переживал разные эпохи: блокаду (спектакли шли даже тогда), расцвет в 1960–1980-е под руководством Виктора Сударушкина, и настоящий ренессанс с 2006 года, когда главным режиссёром стал Руслан Кудашов — лауреат «Золотой маски» и «Золотого софита». Он воспитал новую труппу из выпускников своего курса в РГИСИ, вернул взрослый репертуар и открыл несколько новых сцен.

Сегодня БТК — это четыре сцены, ежегодные фестивали, лаборатории и премьеры, показывающие весь спектр возможностей театра кукол: от классических марионеток до современных синтетических форм.